谢道昕、钱前点评 | Cell封面！20年磨一剑，中国农科院蔬菜花卉所张友军团队揭示烟粉虱广泛寄主适应性的分子机制

张友军团队供图

烟粉虱（Bemisia tabaci）是被联合国粮农组织 (FAO) 认定的世界第二大害虫，也是至今为止唯一被冠以“超级害虫”的农业害虫，被列为最危险的100种入侵物种。烟粉虱不仅通过刺吸寄主植物韧皮部汁液对其造成直接伤害，还能分泌蜜露诱发煤污病等植物真菌病害为害植物，更重要是作为病毒的超级载体（已报道烟粉虱能够传播300余种病毒），烟粉虱能够传播极具破坏性的植物病毒病，每年造成全球巨大的经济损失。极度多食性和广泛的寄主适应性（已报道其寄主植物超过600余种）是其暴发成灾的主要原因。张友军研究员自2001年起就开始探索烟粉虱寄主适应性及其暴发成灾的机制，经过持续20年的研究，发现了烟粉虱从植物中获得水平转移基因BtPMaT1促进其广泛的寄主适应性。

在植物和昆虫的共进化过程中，植物能够产生有毒的次级代谢物来防御昆虫的侵害。酚糖是一类最为丰富的植物次生代谢产物，也是非常常见的植物防御化合物。张友军团队分析了番茄叶片的代谢谱，从检测到的9873种物质中鉴定出290种酚糖（约占3%），其中发现C₆-C₃-C₆类酚糖占比最高。

该团队利用生物信息学和分子生物学的方法，发现在烟粉虱基因组存在一个酚糖丙二酰基转移酶基因BtPMaT1，该基因具备丙二酰基转移酶的保守结构域（PTHR31625）。同源基因进化分析进一步发现，该基因为植物源的水平转移基因，且该基因在烟粉虱的成虫中肠中特异性表达。

在植物中，由酚糖丙二酰基转移酶（PMaT）催化的酚糖丙二酰基化反应在植物的生命过程中发挥重要作用，过量的酚糖对植物本身生长发育不利，植物利用PMaT基因代谢酚糖，以降低对其自身不利的影响。烟粉虱中的BtPMaT1是否具有类似的酚糖解毒功能呢？研究人员通过毒力生物测定的方法证明了特定的酚糖对烟粉虱有明显的致死作用，显然酚糖对烟粉虱具有毒性，且不同种类的酚糖对烟粉虱毒力差异较大。饲喂干扰BtPMaT1基因，能够显著抑制BtPMaT1基因表达，并显著增加部分酚糖对烟粉虱的致死效果，并且利用VIGS持续干扰BtPMaT1基因能够显著增加烟粉虱成虫的死亡率并降低其繁殖力。

研究人员进一步利用昆虫Sf9细胞异源蛋白表达技术，开展BtPMaT1蛋白体外酚糖代谢实验。结果发现，Sf9细胞异源表达的烟粉虱BtPMaT1蛋白能够催化酚糖的丙二酰基化反应，且对酚苷骨架为C₆-C₃-C₆类的黄酮糖类物质的活性更高。随后，进一步发现，解剖提取的烟粉虱中肠蛋白能将酚糖代谢成无毒的丙二酰基化产物。饲喂干扰BtPMaT1基因，能够显著提高取食代表性酚糖——山奈酚3-O-葡萄糖苷(k3g)在烟粉虱蜜露代谢物中的含量，无毒的代谢产物——丙二酰基化山奈酚3-O-葡萄糖苷(k3gm)的量降低。

上述实验证明了植物次生代谢产物酚糖对烟粉虱有毒，并且烟粉虱通过水平转移基因BtPMaT1实现对酚糖的解毒作用。最后，研究人员利用转基因的方法构建表达BtPMaT1基因片段发夹RNA的转基因番茄品系。取食转基因番茄的烟粉虱蜜露中一部分黄酮糖类物质的含量增加且部分黄酮糖的酰基化产物的量降低。进一步的生物学测定发现，转基因番茄品系能够完全控制烟粉虱为害，而对非靶标节肢动物蚜虫和二斑叶螨没有影响。

烟粉虱利用植物源HGT基因BtPMaT1在中肠解毒植物酚糖的机制

综上所述，该研究首次利用生物信息学，分子生物学，生物化学，转基因，生物学测定等方法多个层面证明烟粉虱的BtPMaT1基因是植物源的水平转移基因，而烟粉虱利用该基因代谢对其有害的酚糖类植物次级代谢产物，这正如我国战国时期著名思想家韩非子所写的“以子之矛，攻子之盾”，烟粉虱利用植物自身基因代谢植物产生的有毒次级代谢产物，烟粉虱正是通过这种巧妙的进化方式，导致其广泛寄主适应性。该研究将昆虫的功能性水平基因转移研究提升到一个新高度，是多食性昆虫寄主适应性进化机制研究的重大突破。

该研究的第一完成单位为中国农业科学院蔬菜花卉研究所，张友军研究员为论文的通讯作者，瑞士纳沙泰尔大学生物学研究所Ted C. J. Turlings教授为共同通讯作者。张友军研究员的博士、博士后夏吉星副研究员（现中国农科院植保所迁飞害虫组工作）、郭兆将研究员和杨泽众博士（现天津农科院植保所工作）为该论文的第一作者。本研究得到了国家重点研发计划项目、国家自然科学基金项目、特色蔬菜产业技术体系和中国农业科学院科技创新工程等项目资助。据悉，该研究成果已申请国家发明专利。

论文链接：

https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(21)00164-1

专家点评

谢道昕（中国科学院院士，清华大学教授）

烟粉虱是世界性的入侵害虫，不仅通过刺吸植物韧皮部汁液直接影响植物生长发育，还分泌蜜露诱发植物真菌病害，更重要的是，它们传播多种极具破坏性的植物病毒病严重危害寄主植物。取食植物种类多和寄主适应性强是烟粉虱暴发危害的主要原因。

近日，中国农业科学院蔬菜花卉研究所张友军团队综合利用分子遗传、生化、代谢等研究策略揭示了烟粉虱独特的寄主适应性机制。烟粉虱通过水平基因转移的方式获得了植物的酚糖丙二酰基转移酶基因（BtPMaT1）；该基因在烟粉虱中表达能够清除寄主植物产生的对烟粉虱有害的次级代谢产物——酚糖，从而使烟粉虱具有极强的寄主适应性。值得注意的是，该基因仅存在于烟粉虱的各个隐种中（不存在于其他的动物中），在番茄中表达其发夹RNA能够抑制烟粉虱BtPMaT1基因的功能、从而可以专一性防控烟粉虱（不影响其它非靶标生物）。

该研究阐明了烟粉虱的寄主适应性机制，既具有重要科学意义，又紧密联系生产实际，为烟粉虱的绿色防控提供了新策略，还为其他作物的害虫防控提供了重要借鉴。

专家点评

钱前（中国科学院院士，中国农业科学院作物科学研究所）

烟粉虱是FAO认定的全球第二大农业害虫，严重危害农业生产。烟粉虱爆发为害的主要原因是它能够取食广泛的寄主植物。中国农业科学院蔬菜花卉研究所张友军研究员团队的研究工作使我们眼前一亮，让人们看到超级害虫烟粉虱适应性进化的巧妙的一面，它们通过劫持植物的基因来代谢对自身不利的植物次级代谢产物，促进了烟粉虱的寄主适应性。

该研究发现广泛存在于植物中的酚糖类的次级代谢产物对烟粉虱有毒害作用。在长期的共进化过程中，烟粉虱通过水平基因转移的方式获得了植物的酚糖丙二酰基转移酶（BtPMaT1）基因，VIGS持续干扰该基因能够显著增加烟粉虱的成虫的死亡率并降低其繁殖力。异源表达BtPMaT1蛋白体外酶活及肠道提取物及烟粉虱成虫活体的代谢实验表明BtPMaT1能够代谢解毒酚糖。本研究发现，BtPMaT1水平基因转移事件发生在烟粉虱和温室白粉虱分化之后，烟粉虱各个隐种分化之前，这可能也是烟粉虱较温室白粉虱有更强的寄主适应性的原因。更重要的，本研究构建的转基因番茄能够有效控制烟粉虱，且对环境中的非靶标生物安全。

本研究利用生物信息学、分子生物学、生物化学、生物学等方法首次提供了植物源基因水平转移至昆虫中的功能性证据，揭示了烟粉虱独特的寄主适应性的机制，被视为适应性进化研究的重大突破。同时指出了筛选防控害虫靶标基因的新方向，对害虫的精准绿色防控提供了新思路。